光明网讯（记者 赵清建）蜜蜂采蜜、传粉是我们熟悉的动植物“互惠”故事。其实，自然界中还存在着鲜为人知的“双重互惠”现象，近日，中科院动物研究所肖治术团队在国际动物学会会刊《Integrative Zoology》发表论文，揭示赤腹松鼠等啮齿动物为油麻藤提供传粉和种子传播的“一条龙贴心服务”现象，该研究证实了啮齿动物作为双重互惠者在同一植物传粉和种子传播等服务中的有效性。

动物媒介担当植物的“红娘”和“播客”

动物媒介所提供的传粉和种子传播行为类似于“红娘”和“播客”，是关键生态系统服务功能，影响植物繁殖成功、种群和群落动态。在世界各地，很多动物类群（物种）是开花植物的有效传粉者或种子传播者。在自然界，约87.5%的有花植物依赖各种动物来为其提供传粉服务，60-95%的木本植物依赖各种动物为其提供种子传播服务。由于花和果实（种子）在形态、结构、营养、物候等方面所存在巨大差异，同一植物的传粉和种子传播服务通常分别由不同动物类群（物种）来承担，实行“分包式服务”。比如，山茶科山茶属（Camellia）的种类通常由蜜蜂或鸟类来完成授粉，但其种子的传播服务则完全依赖松鼠等啮齿动物的分散贮藏活动。因此，动物与植物的花或者果实（种子）之间形成了各自的协同适应策略，而且通过这种“分包式服务”能更有效地促进植物的授粉结实和种子更新等关键生活史过程的顺利完成，从而维持植物种群的稳定性和群落多样性。

然而，在自然界中，同一动物能否为同一植物既完成授粉，又提供种子传播等服务？这种同一动物为同一植物所提供的“一条龙贴心服务”现象，被称为“双重互惠”（double mutualism）。“双重互惠”是一种较为罕见的自然现象，也是有趣的重要生物学问题。根据最近一项全球性综合调查，“双重互惠”现象多发生在食物资源和互惠者均有限的岛屿生态系统（68%）和泛化程度较高的热带地区（65.5%）。研究还表明，可同时扮演双重互惠者的角色以鸟类为多（62%），且主要发生在兼具辐射对称的花和肉质果实的植物（87%）。由于当前已知的双重互惠案例在自然界中了解不多，我们对该现象在植物种群和群落动态中的作用依然知之甚少。

油麻藤的“红娘”和“播客”

油麻藤（俗称禾雀花，Mucuna sempervirens）是一类分布于亚热带和热带地区的藤本类豆科植物，许多种类具有老茎生花的现象，它们的花序大而艳丽，深得人们喜爱。在世界范围内，油麻藤属（Mucuca）已知有100余种藤本植物。油麻藤属物种多为自交不亲和植物。也就是说，如果缺乏动物媒介来完成授粉，就不能结果（即 “开花无果”现象）。因此，大多数油麻藤属物种需有特定动物来打开花儿以完成授粉和结实，特称为“爆裂传粉”。

爆裂传粉在豆科植物里是较为普遍的一种传粉方式，指动物通过吻端或前肢用力按压翼瓣,并向上推开旗瓣，从而破开龙骨瓣，使雌蕊和雄蕊暴露出来，花粉即刻弹射而出，附着在动物的吻端、面部或前肢上，并在访问下一朵花时传递花粉。动物媒介必须打开每朵花，需用相当大的力量来挤压翼瓣和旗瓣。如果油麻藤的花不借助动物来开裂，则不能完成结实。

图1 油麻藤老茎生花及花朵结构（于桂清拍摄自湖南壶瓶山保护区）

在花期，油麻藤粗大的木质老茎上着生有大量艳丽、形似雀儿的花朵，串串花序散发着浓郁但令人难以忍受的香味儿，在花朵基部藏有香甜可口的花蜜。只见蜜蜂在花丛中飞舞，却无力撬开花瓣而获得花蜜。但令人疑惑的是，哪些动物能有此口福呢？目前，已有研究证实猕猴、蝙蝠、貂、花面狸、啮齿动物和少数鸟类等动物是油麻藤属植物的关键传粉者。这些动物掌握了各种技能可撬开油麻藤的花瓣，能享用到香甜的花蜜，同时为油麻藤完成了传宗接代。

虽然在全球不同大陆的油麻藤属植物的传粉生物学问题均有所研究，但哪些动物媒介，以及它们如何为油麻藤各物种提供种子传播服务却鲜为人知。一个关键的问题是，如何见证双重互惠现象出现在油麻藤属植物中？也就是说，这些已知的动物传粉者是否、以及如何作为有效种子传播者为相同的油麻藤物种提供种子传播服务？

图2 油麻藤果荚硕果累累（肖治术拍摄自四川都江堰）

松鼠为油麻藤提供“贴心服务”

在中国、日本和泰国等地，最近的研究证实松鼠等啮齿动物是油麻藤（Mucuna sempervirens）、大果油麻藤（M. macrocarpa）等种类的关键传粉者。油麻藤属物种的果实为荚果，内含1-10多粒种皮坚硬的种子，且多数种类的种子较大，种仁内富含营养，且还有较高比例的L-Dopa（左旋多巴），具有一定毒性、甚至剧毒。从油麻藤种子的上述特性来看，推测可能适合啮齿动物通过分散贮藏方式来传播其种子，但鸟类难以取食该类种子（多取食浆果）。

问题的关键是，为油麻藤授粉的啮齿动物是否、以及如何通过分散贮藏来为同一物种充当有效的种子传播者？肖治术解释称，分散贮藏是许多啮齿动物和一些鸦科鸟类的一类典型食物贮藏行为，同时为坚果类植物提供种子传播服务，因此这些动物是有名的植物“播客”。

图3 赤腹松鼠为油麻藤授粉（陈立军拍摄自四川都江堰青城山）

为了证实啮齿动物作为双重互惠者在同一植物传粉和种子传播等服务中的有效性，中科院动物研究所肖治术团队对四川都江堰地区油麻藤（Mucuna sempervirens）的动物传粉和种子传播进行了多年实地调查。研究结果为啮齿动物能为同一植物提供双重互惠服务的假说提供了有力的证据。

通过红外相机拍摄，发现赤腹松鼠（Callosciurus erythraeus）和小泡巨鼠（Leopoldamys edwardsi）等啮齿动物是油麻藤花朵的常见访问者，并通过爆裂传粉而充当了主要的传粉者，确保了成功授粉和结实。除了啮齿动物，发现花面狸（Paguma larvata）也经常访花，并能进行爆裂传粉。另外，通过多年连续追踪标记的油麻藤种子，首次证实这些啮齿动物也是油麻藤的有效种子传播者，即通过分散贮藏方式来为其“播种”，部分种子甚至历经被多次搬运和贮藏，并最后存活到萌发和幼苗出现。更重要的是，该研究是首次在欧亚大陆发现了罕见的双重互惠现象。

油麻藤物种与分散贮藏的啮齿动物之间所形成的双重互惠现象发生在具左右对称花的干果类种子植物中。这也是极为罕见的。但为什么双重互惠现象在具有两侧对称花的干果类植物中鲜有存在，而且为什么该现象在大陆生态系统中也极为罕见？基于油麻藤属的物种和相关啮齿动物在亚洲热带和亚热带区域的广泛分布情况，该现象可能普遍存在，值得深入调查研究。

由于人为干扰景观中的动物传粉和种子传播等关键服务功能极易缺失，隐性灭绝风险加大，这种罕见的双重互惠现象可能对人类干扰环境下这些油麻藤物种的种群保护至关重要，同时也非常必要深入研究和保护以油麻藤与啮齿动物为代表的双重互惠现象。

该项研究近日在线发表在国际动物学会会刊《Integrative Zoology》(2021)上。研究工作得到了国家自然科学基金面上项目的资助。

图4 啮齿动物对油麻藤种子的取食和传播（a, 松鼠存在区域；b, 松鼠缺失区域）

论文链接：https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/1749-4877.12603